两个品种的环丙沙星(CIP)浓度均随土壤CIP浓度的增加而显著增加。高积累品种(HAV)的CIP浓度比低积累品种(LAV)高1.6-2.4倍(图1A)，表明CIP在菜心中的积累具有品种依赖性。相应地，在CIP胁迫下，两个品种的植
株
生长均受到显著抑制，尤其是LAV，这表明LAV对CIP胁迫的耐受性
低于HAC
。在C0处理下，LAV根际的NO
2
−
-N含量显著高于HAV根际，而NH
4
+
-N含量显著低于HAV根际，但NO
3
−
−N含量没有显著差异(
p
>0.05)。与CK(C0)相比，CIP处理显著降低了LAV根际NO
3
−
-N和NO
2
−
-N含量，但对HAV根际影响不显著(图1B)。与NO
3
−
-N和NO
2
−
-N不同的是，外源添加CIP后HAV根际NH
4
+
-N含量显著降低，而LAV根际NH
4
+
-N含量变化不显著。
值得注意的是，未种植对照土壤中NO
3
−
-N、NO
2
−
-N和NH
4
+
-N的含量在暴露于CIP时变化不大，并且显著高于根际土壤中的含量(图1B)，表明植物以氮消耗为主。
至于植物中的氮形态，CIP处理显著增加了LAV植株中NO
3
−
-N和NO
2
−
-N的含量，但在HAV植株中不显著(图1A)。相比之下，外源添加CIP时，HAV植株中的NH
4
+
-N含量显著增加，但在LAV植株中变化不显著(图1A)。这些结果表明，CIP处理导致LAV根际比HAV根际更多的NO
3
−
-N，但NH
4
+
-N利用较少。在CIP胁迫下，菜心根际土壤中不同形态氮的品种特异性利用可能与其对CIP的吸收和积累密切相关。
图1 CIP处理的两个品种(HAV和LAV)植株中CIP和不同形态氮的积累(A)以及根际土壤中不同形态氮的残留量(B)。未种植的土壤作为对照。数据为均值±SE
(n = 6)，相同小写字母表示在0.05水平上无显著差异。
PCoA图表明，相对于HAV根际，LAV根际微生物组分布存在更明显的分离(图2A，B)。相似性分析表明，随着CIP浓度的增加，LAV根际细菌β多样性变化显著，但HAV根际细菌β多样性变化不显著。本研究利用随机森林模型进一步确定了根际中最重要的15类细菌，其中两个品种之间的物种丰度分布存在明显差异(图2C、D)。Nitrospiria、Oligoflexia、norank_p_Armatimonadota、Defferrisomatia、norank_p_NB1j、Bdellovibrioni
a
仅存在于LAV根际，Actinobacteria、Saccharimonadia、OLB14、Vicinamibacteria、BRH-c20a、Desulfitobacteria仅存在于HAV根际。结果表明，在CIP胁迫下，LAV和HAV根际均定殖了品种特异性细菌群落。
db-RDA分析进一步表明，CIP对根际细菌群落有显著影响(图2E)，R
2
为0.2814。同时，不同形态的氮也与根际细菌群落显著相关，NO
3
−
-N、NH
4
+
-N、NO
2
−
-N和总氮的相关性分别为R
2
=0.5477(p=0.001)、R
2
=
0.3535(p=0.001)、R
2
=0.1821(p=0.012)和R
2
=0.1608(p=0.021)。值得注意的是，NO
3
−
-N和NH
4
+
-N似乎分别成为LAV和HAV中最重要的指标。利用根际最丰富的前50个属进行Spearman相关性分析，结果表明
Actinopolymorpha
、
Streptomyces
、芽孢杆菌属(
Bacillus
)、
norank_f_Longimicrobiaceae
、和
norank_f_norank_o_Streptosporangiales
与NO
3
−
-N呈正相关，
norank_f_Gemmatimonadaceae
与NH
4
+
-N和NO
2
−
-N呈正相关。这些结果表明，CIP处理引起了不同菜心品种根际细菌群落的差异，从而导致了氮素形态和利用的差异。此外，前50个属(包括与N形态相关的属)中的大多数与CIP浓度呈负相关，表明CIP对土壤硝化和反硝化作用具有抑制作用。
图2 基于Bray-Curtis相异性的PCoA图反映了两个品种(HAV和LAV)在不同CIP处理下的细菌群落结构差异(A，B)。通过随机森林模型预测两个品种根际中最重要的15类细菌(C，D)。
基于距离的
冗余分析(db-RDA)影响两个品种根
际细菌群落(属水平)的显著环境因素(p<0.05)(E)及其相关性(F)。
红色表示LAV样本，蓝色表示HAV样本。红色箭头表示定量环境变量。箭头的长度代表环境变量对菌属的影响程度(解释度)；箭头之间的夹角代表正相关和负相关(锐角：正相关；钝角：负相关；直角：不相关)。*0.01<p≤0.05；**0.001 <p≤0.01；***p≤0.001。
3 CIP
胁迫下根际细菌群落的品种特异性组装过程
利用零模型定量分析了两个品种在CIP胁迫下根际微生物群落的组装机制。量化各组根际细菌群落的βNTI值。如图3A所示，LAV_C0组的βNTI主要分布在−2和2之间，说明随机过程在细菌群落组装中起主要作用。在CIP暴露下，LAV组的βNTI普遍随着CIP浓度的增加而升高，其中LAV_C3组的平均βNTI值显著高于2。此外，随着CIP浓度的增加，LAV组中随机过程的比例从86.7%下降到53.3%。这些结果表明，在CIP胁迫下，LAV根际细菌群落具有较强的选择作用。相比之下，HAV_C0组的βNTI值主要分布在2以上，CIP处理导致HAV组的βNTI值显著降低(大多数βNTI值分布在−2和2之间)，表明随着CIP浓度的增加，HAV根际细菌群落逐渐从确定性过程逐渐演变为随机过程。相应地，随着CIP浓度的增加，HAV组中随机过程的比例从6.8%增加到73.3%(图3B)。这些结果揭示了两个品种根际细菌群落的组装过程与品种和CIP浓度有关。随着CIP浓度的增加，LAV根际细菌群落中确定性组装过程的比例增加，而HAV根际细菌群落中确定性组装过程的比例逐渐降低。
为了探究CIP胁迫下两个品种根际细菌群落的共现模式，基于属水平的Spearman相关性构建了网络(图3)。在LAV_C0和HAV_C0网络中，大部分节点形成了大模块，表明两个品种的细菌具有很强的潜在共现模式(图3C)。所有网络的聚类系数均大于0.5，表
明网络具有典型的模块化特征。
然而，CIP处理下大模块减少。根据网络拓扑参数，两个品种CIP处理组的聚类系数、模块性和平均路径长度均低于各自对照组，表明CIP胁迫降低了两个品种根际细菌群落共现网络的复杂性。然而，与各自的对照相比，CIP胁迫下两个品种的根际(C1处理除外)正相关比例较高。同时，每个处理中的比例在两个品种之间存在显著差异。结果表明，在CIP胁迫下，根际细菌的共现模式发生了品种依赖性变化。
图3 两个品种在不同CIP处理下的根际细菌群落组装过程。βNTI值(A)和确定性过程比例(B)的动态变化。采用t检验分析两组间βNTI值的显著性差异(p＜0.05或p＜0.0001)。不同CIP处理下两个品种根际中100个最丰富细菌属的共现网络(C)。两个节点之间的弧线连接代表显著关系(p<0.05)。每个节点的大小反映了连接到它的边的数量(度中心性)。边的红色或绿色表示两个节点之间的正相关或负相关关系。
测定了不同浓度CIP处理下两个品种根际土壤中5个关键氮转化功能基因的绝对丰度，包括
amoA
和
nxrA
(硝化)、
nirS
(亚硝酸盐还原)以及
nosZ
和
narG
(反硝化)。不同处理中N转化基因有明显的变化趋势(图4)。总体而言，无外源添加CIP的条件下，种植土壤中
amoA
丰度高于未种植土壤，而
nosZ
和
narG
丰度则呈现相反趋势。随着CIP浓度的增加，3个基因的丰度呈线性下降趋势，未种植土壤处理和种植土壤之间的
amoA
差异减小，但
nosZ
和
narG
的差异增大。CIP对这3个基因丰度的影响进一步表明了其对土壤硝化和反硝化的抑制作用。与上述3个基因不同，随着CIP浓度的增加，
nxrA
和
nirS
表现出不同的变化模式。具体而言，CIP暴露下HAV品种种植和未种植土壤处理之间的
nxrA
丰度差异不显著，但LAV则差异显著，CIP-C1和CIP-C2处理中
nxrA
的丰度显著较高。此外，
nxrA
的丰度主要来自亚硝酸盐氧化菌(NOB)，几乎在所有处理中都比
amoA
的丰度高出约2个数量级。这些结果表明，NOB在LAV根际对CIP暴露的响应中发挥重要作用。
至于
nirS
，其丰度在CIP暴露条件下按LAV处理>未种植处理>HAV处理的顺序递减(图4)。随着CIP浓度的增加，
nirS
丰度在LAV处理中呈线性下降，但在HAV处理和未种植处理中先增加后缓慢下降，且丰度差异逐渐缩小。此外，在较高CIP浓度(C2和C3)下，HAV处理中
nirS
丰度高于LAV处理，在C3中观察到显著差异。这些结果表明，HAV倾向于保持具有
nirS
基因的细菌以利用NH
4
+
-N，从而表现出更高的NH
4
+
-N吸收能力。此外，在CIP处理下，LAV根际的大多数反硝化基因(
narG
和
nosZ
)丰度低于HAV，表明前者的反硝化性能较差。上述基于氮转化功能基因定量分析的结果表明，在CIP处理下，LAV根际比HAV根际具有更高的硝化作用和更低的反硝化/亚硝酸盐还原能力，尤其是涉及NO
2
−
-N转化的过程。
图4 CIP处理下两个品种根际土壤中与氮转化相关的5个功能基因的绝对丰度。(A)
amoA
、(B)
nxrA
、(C)
narG
、(D)
nirS
和(E)
nosZ
。
5 CIP
胁迫下
与N转化基因相关的品种特异性潜在细菌驱动因素
为了揭示CIP胁迫下两个品种根际N转化功能基因及其潜在细菌驱动因子之间的共现模式，基于Spearman相关系数＞0.7和p<0.05建立了网络。如表S3所示，LAV根际中2个硝化基因(
amoA
和
nxrA
)的边数随CIP浓度的增加而增加，而在HAV根际中则减少；而3个反硝化基因/亚硝酸盐还原基因(
narG
、
nirS
和
nosZ
)的边数在两个品种的根际均有所增加，尤其是在HAV根际。结果表明，CIP暴露改变了两个品种的氮转化功能基因的丰度和相关细菌群落的结构，且边数的变化具有品种特异性。值得注意的是，当暴露于CIP时，硝化基因
nxrA
与HAV根际中多个细菌属的关联比HAV根际更多。如图S2A所示，与这两个硝化基因正相关的
Nitrolancea
、
Bradyrhizobium
和
Kribbella
仅在CIP处理的LAV组中出现，表明它们在LAV根际的硝化过程中发挥了重要而独特的作用。相比之下，HAV根际中反硝化/亚硝酸还原基因与相关细菌属的关联比LAV根际更多，表明前者在CIP胁迫下的反硝化性能更强。
作者之前的研究表明，NO
3
−
−N可以通过竞争质子动力和能量来减少菜心对CIP的吸收。因此，根际土壤中氮的状态往往会影响菜心对CIP的吸收，这可能在两个品种之间的CIP积累差异中起到重要作用。如图1B和表S4所示，与对照土壤相比，CIP处理下LAV根际NO
3
−
−N和电导率(EC)显著降低，pH值显著升高。先前的研究表明，在蔬菜栽培过程中，根系对硝酸盐的吸收可引起根际碱化，同时降低EC值。这些结果表明，LAV根际NO
3
−
−N含量的降低主要与根系吸收有关。正如预期的那样，CIP处理下LAV植株中NO
3
−
−N含量显著增加；相反，CIP处理下HAV植株中NH
4
+
-N显著增加(图1B)。此外，在CIP处理下，HAV根际土壤中NO
3
−
-N含量变化很小，并且显著低于LAV根际(图1A)。这些结果表明，相对于LAV，HAV倾向于利用更多的NH
4
+
-N。HAV根际土壤的pH值显著降低，该结果进一步支持了这一推断，因为土壤酸化可能与HAV根际NH
4
+
-N的形成和利用有关。考虑到NO
3
−
-N可以限制菜心中CIP的积累，两个品种在CIP胁迫下氮利用模式的不同可能在一定程度解释了它们在CIP积累方面的差异。特别是对于LAV，更多地吸收NO
3
−
-N有助于通过限制CIP积累来缓解CIP毒性，因为与HAV相比，它对CIP毒性的耐受性和代谢适应性较低，在CIP胁迫下表现出比HAV更高的生物量抑制作用。
惰性氮转化为植物可利用态(通常为NO
3
−
-N和NH
4
+
-N)是由土壤微生物介导的。因此，植物已经进化出通过招募和塑造氮循环土壤微生物群落来获取氮的多种机制。本研究观察了菜心根际细菌群落对CIP的响应(图2)。在低浓度CIP处理下，LAV根际中与亚硝酸盐氧化菌(NOB)相关的硝化基因
nxrA
丰度显著高于HAV根际。同时，在几乎所有LAV处理中，
nxrA
丰度比
amoA
丰度高2个数量级。仅在LAV根际观察到硝化菌属(即
Nitrolancea、Bradyrhizobium
和
Kribbella
)与
nxrA
基因之间存在显著正相关关系。
这些结果表明，
在CIP暴露条件下，
LAV可以招募具有
nxrA
的NOB，而不是具有
amoA
的AOB
。
同时，在CIP暴露的LAV处理中，来自土壤反硝化/亚硝酸盐还原微生物的基因
narG
、
nirS
和
nosZ
的丰度较低。LAV根际的这种招募可能归因于从根部释放的一些有利于NOB的特定成分，这些成分有利于NO
3
−
-N供应，从而促进LAV根际吸收，以缓解CIP积累和毒性。此外，CIP处理下LAV根际中NOB含量较高也解释了NO
2
−
−N显著降低的原因(图1B)。考虑到原始土壤和CIP处理土壤中NH
4
+
-N浓度均比亚硝酸盐浓度低2倍，且LAV根际NOB(而非氨氧化菌)的特异性富集，氨氧化过程不可能在LAV根际对CIP暴露的响应中起关键作用。
至于HAV根际，它有独特的细菌类群，具有各种特殊功能。特别是，为了保持土壤对NH
4
+
−N的利用和植物对NH
4
+
−N的吸收，倾向于招募亚硝酸盐还原微生物。此外，HAV根际中低分子量有机酸的水平较高(主要是马来酸)，可以增强CIP的生物利用度，从而对NOB的生长和定殖产生不利影响，减少NO
3
−
−N的产生和利用。总体而言，品种特异性细菌群落极大地影响了根际氮形态利用。
最近的研究将随机/确定性过程与土壤微生物群落联系起来，并表明环境干扰促使随机/确定性平衡发生转变。随机过程通常与丰富的资源和养分相关。LAV根际的初始随机过程可能是由较高水平的SOM、AP、TN导致的，它们为微生物提供了资源丰富的根际环境条件。相反，外源添加CIP可能对微生物群落起到选择性压力的作用，并增加微生物组装的确定性过程，导致LAV根际的特异性细菌群落组成。这种确定性过程可能与LAV在CIP胁迫下招募特定细菌来产生所需的NO
3
−
-N有关，从而满足CIP积累的NO
3
−
-N需求。如图1所示，在CIP暴露下，LAV根际土壤中的硝酸盐残留量显著低于HAV根际土壤，表明前者对硝酸盐的需求更高。这可能会促使LAV招募或组装特定的根际微生物群来产生所需的硝酸盐。在这种情况下，确定性选择可能占主导地位，而此类干扰事件(即外源添加CIP)降低了随机性的相对影响。相反，HAV根际中细菌组装从确定性过程的主导作用转变为确定性和随机过程的平等作用。HAV根际中的初始确定性过程主要取决于其特定的根分泌物成分。作者先前的研究表明，HAV根系分泌的低分子量有机酸水平高于LAV根，这可能对根际微生物起到优先过滤作用。外源添加CIP是另一种确定性生态力，可能部分抵消了初始确定性过程，导致由随机过程形成的细菌组装。另一方面，随机过程优势的增加表明HAV根际能更好地适应CIP胁迫。因为HAV根际具有更稳定和复杂的共现网络，这可以增强微生物的扩散。总体而言，CIP暴露下的根际细菌群落中随机过程和确定性过程的相对重要性因品种而异，突出了作物品种特异性组装过程在响应CIP胁迫时的重要性。这种品种特异性组装过程影响了菜心根际NO
3
−
-N的消耗和植物中CIP的积累。
除了植物和环境因素外，根际微生物群落的组装过程还与微生物相互作用有关。在本研究中，随着CIP浓度的增加，两个品种的根际细菌群落网络呈现非随机模式(图3C)，这反映了CIP胁迫施加的确定性过程在微生物相互作用中发挥了更重要的作用。CIP暴露降低了两个品种根际细菌群落的网络复杂性，这可能是由于抗生素胁迫降低了细菌类群共存和功能冗余，表明细菌群落的发展是由生物相互作用驱动。通常情况下，较高的抗生素胁迫会导致细菌群落多样性降低，使群落结构简化，物种连通性降低。然而，本研究发现，在两个品种的根际细菌相互作用中(特别是在HAV根际)，正相关关系的比例占主导地位，并随着CIP胁迫的增加而增加，这表明CIP胁迫引起的根际细菌相互作用主要是协同作用。细菌分类群之间的合作可能有助于细菌群落对抗生素胁迫的恢复力。因此，在高CIP浓度(C3)下，HAV根际比LAV根际具有更高的正相关比例，可能与微生物对CIP降解更强有关。相反，暴露于低CIP浓度(C1和C2)下的LAV根际正相关比例大于HAV根际，表明其响应CIP胁迫的微生物相互作用机制不同。在这种情况下，抗生素可以作为信号分子，通过赋予养分获取优势来调节LAV微生物群落的动态平衡。
网络分析可以进一步揭示这些功能基因与潜在细菌驱动因素之间的共现关系，表明两个品种之间与硝化/反硝化基因相关的关键细菌的动态变化存在显著差异。在CIP胁迫下，LAV根际招募了更多的硝化基因(
nxrA
)宿主细菌。其中，在CIP胁迫下，硝化基因(
nxrA
)的寄主细菌在LAV根际得到更多的寄主。其中，
Nitrospira
NOB被认为是土壤中的优势NOB类群，对pH和亚硝酸盐水平等干扰非常敏感。该菌群在酸性和高亚硝酸盐环境中往往不那么活跃，它们也表现出较低的亚硝酸盐亲和力和快速生长能力，使它们对较低的亚硝酸盐浓度具有较高的耐受性。因此，在CIP暴露下，具有较低亚硝酸盐浓度(图1B)和低分子量有机酸的LAV根际有利于NOB的定殖。由于硝酸盐浓度和低分子量有机酸含量较高，HAV根际中没有出现这种情况(图1B)。
先前的研究表明，抗生素明显抑制土壤反硝化作用。有趣的是，与硝化过程相反，CIP对反硝化细菌的抑制在LAV根际中更为明显。这可能是LAV对CIP胁迫的一种特异性反应，通过这种反应，土壤中微生物群落的反硝化活性受到抑制，导致根系吸收更多可用的NO
3
−
-N。这种N转化过程的差异，尤其是两个品种之间NO
3
−
-N消耗差异，导致了品种特异性CIP积累。
抗生素作为一种新兴的有机污染物在土壤-作物系统中的积累和迁移给农产品安全带来了巨大的风险，这是一个普遍存在的环境问题。以往的研究大多致力于研究化合物的理化性质、植物生物学特性和土壤因子(如pH、电解质类型和有机质含量)对作物抗生素吸收和积累的影响，而对根际微生物群落的影响关注较少。另一方面，关于不同形态氮素对有机污染物吸收和积累的影响的研究鲜有报道。只有少数几篇文章报道了NO
3
−
-N增加了小麦和生菜的吸收和转运，而NH
4
+
-N则表现相反的效果。这些文章主要关注氮形态是否以及如何
影响植物菲的积累
，未阐明参与氮循环的根际微生物如何影响植物体内的氮形态以及由此产生的污染物积累。本研究首次强调了根际微生物在介导作物对抗生素的吸收和积累中的重要作用，并阐明了品种特异性细菌群落组装如何影响根际对各种N形态的利用，从而影响植物中CIP的积累。提出了一个简明的机理模型(图5)：与高CIP积累(即HAV)相比，低CIP积累(即LAV)品种在添加CIP时倾向于招募更多的硝化细菌来产生NO
3
−
-N，尤其是携带
nxrA
基因的NOB，它可以催化NO
2
−
-N氧化为NO
3
−
-N的。同时，其较低的反硝化性能可以保留更多的NO
3
−
-N供根系吸收。因此，LAV调控的氮转化所提供的额外NO
3
−
-N可能通过竞争质子动力和能量有效降低根系对CIP的吸收，从微生物角度来看，这是导致其低CIP积累的原因。
本研究的这些新发现为低污染物积累品种的形成机制提供了新的见解，填补了关于根际微生物群和氮转化过程对作物中新兴有机污染物积累的深刻影响的知识空白。本研究中确定的具有硝化基因(例如
nxrA
)的潜在关键细菌类群可以进一步分离用于作物生产，并作为抗CIP积累和胁迫的生物肥料接种剂，也可用于培育低CIP积累和氮高效品种的基因型指标。值得注意的是，过量摄入硝酸盐可能带来健康问题。欧盟委员会要求在不同的栽培或生产条件下普通生菜、卷心菜和婴儿食品中的硝酸盐浓度应分别低于3000-5000、2000-2500和200
mg/kg(鲜重)。因此，考虑到蔬菜中硝酸盐过量积累可能导致的潜在食品安全问题以及土壤中氮循环过程的复杂性，有必要进一步研究硝酸盐肥料的合理施用和涉及关键基因表达的硝化特异性细菌。此外，由于CIP在土壤中的降解，应使用DNA稳定同位素探针考虑CIP降解产物与硝化特异性细菌参与的氮循环过程之间的相互作用。
图5 菜心品种特异性CIP积累与根际氮转化之间关联机制的示意图。实线和虚线分别表示LAV和HAV。线条的红色和蓝色分别表示促进和抑制，线条越粗表示效应越强。
来源：
生化环材BCEMers
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